Basi strutturali per l'estrazione di energia batterica dall'idrogeno atmosferico

Natura volume 615, pagine 541–547 (2023) Citare questo articolo

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Diversi batteri aerobici utilizzano l’H2 atmosferico come fonte di energia per la crescita e la sopravvivenza1. Questo processo significativo a livello globale regola la composizione dell’atmosfera, migliora la biodiversità del suolo e guida la produzione primaria in ambienti estremi2,3. L'ossidazione atmosferica dell'H2 è attribuita a membri non caratterizzati della superfamiglia delle idrogenasi [NiFe]4,5. Tuttavia, rimane irrisolto il modo in cui questi enzimi superano la straordinaria sfida catalitica dell’ossidazione dei livelli picomolari di H2 in mezzo ai livelli ambientali del veleno catalitico O2 e come gli elettroni derivati ​​vengono trasferiti alla catena respiratoria1. Qui abbiamo determinato la struttura al microscopio crioelettronico del Mycobacterium smegmatis idrogenasi Huc e ne abbiamo studiato il meccanismo. Huc è un enzima altamente efficiente e insensibile all'ossigeno che accoppia l'ossidazione dell'H2 atmosferico all'idrogenazione del menachinone, trasportatore di elettroni respiratori. Huc utilizza stretti canali di gas idrofobici per legare selettivamente l'H2 atmosferico a scapito dell'O2, e 3 cluster [3Fe–4S] modulano le proprietà dell'enzima in modo che l'ossidazione dell'H2 atmosferico sia energeticamente fattibile. Le subunità catalitiche Huc formano un complesso ottamericano da 833 kDa attorno a un gambo associato alla membrana, che trasporta e riduce il menachinone 94 Å dalla membrana. Questi risultati forniscono una base meccanicistica per il processo biogeochimicamente ed ecologicamente importante dell’ossidazione dell’H2 atmosferico, svelano una modalità di accoppiamento energetico dipendente dal trasporto del chinone a lungo raggio e aprono la strada allo sviluppo di catalizzatori che ossidano l’H2 nell’aria ambiente.

L’ossidazione dell’idrogeno atmosferico (H2) da parte del suolo è un processo biogeochimico chiave che modella lo stato redox dell’atmosfera1. Fino a poco tempo fa si pensava che questo fosse un processo abiotico, ma ora è riconosciuto che diversi batteri aerobici appartenenti ad almeno nove phyla ossidano l’H2 atmosferico e insieme rappresentano il 75% (circa 60 Tg) dell’H2 totale rimosso dall’atmosfera ogni anno1, 4,6. L'ossidazione atmosferica dell'H2 fornisce ai batteri una fonte di energia supplementare in ambienti del suolo limitati in nutrienti, consentendo loro di crescere mixotroficamente7,8,9,10,11 o di persistere nell'aria da soli in uno stato dormiente ma vitale per lunghi periodi2,4,6, 12,13,14,15. Ad esempio, le cellule del Mycobacterium e le spore dello Streptomyces sopravvivono alla fame trasferendo gli elettroni attraverso una catena respiratoria aerobica dall'H2 atmosferico all'O2 (rif. 7,14,16,17). La capacità di ossidare l’H2 atmosferico è diffusa nei batteri provenienti da ambienti diversi2 e alcuni ecosistemi, come i terreni polari iperaridi, sembrano essere guidati principalmente da fonti di energia atmosferica1,2,3,15.

Non sono noti catalizzatori chimici in grado di ossidare l’H2 atmosferico; ciò richiederebbe l'ossidazione selettiva di basse concentrazioni di substrato (530 parti per miliardo in volume (ppbv)) presenti in un'atmosfera contenente un'alta concentrazione (21%) del veleno catalitico O2 (rif. 18,19). Le idrogenasi del gruppo 1 [NiFe] costituiscono una famiglia di metalloenzimi ossidanti H2 legati alla membrana che supportano la crescita aerobica e anaerobica dei batteri in ambienti ricchi di H2; tuttavia, questi enzimi sono generalmente incapaci di ossidare l'H2 atmosferico, dato che hanno una bassa affinità per l'H2 (costante di Michaelis (Km) >500 nM) e sono inibiti in modo reversibile o irreversibile dall'O2 (rif. 20,21,22,23, 24). Recentemente, sono stati identificati diversi lignaggi ad alta affinità delle idrogenasi del gruppo 1 e 2 [NiFe] che immettono elettroni atmosferici derivati ​​dall'H2 nella catena respiratoria aerobica3,4,5,6. Studi su cellule intere suggeriscono che questi enzimi hanno affinità apparenti significativamente più elevate per H2 (valori Km da 30 a 200 nM) e sembrano insensibili all'inibizione da parte di O2 (rif. 4,6,10,25,26). Tuttavia, poiché queste idrogenasi devono ancora essere isolate, non è noto come si siano evolute per ossidare selettivamente l’H2, tollerare l’esposizione all’O2 e interagire con la catena di trasporto degli elettroni. In particolare, è dibattuto se le idrogenasi responsabili dell'ossidazione dell'H2 atmosferico abbiano un'affinità intrinsecamente elevata o se la loro affinità sia modulata dalle loro interazioni con la catena respiratoria1,23.